Freigelassen sind halbseitige Bildräume stets vor Textbeginn, bei mehreren Illustrationen zu einer Fabel zusätzlich auch zwischen dem Text, ausgenutzt wird jedoch nicht nur der vorgesehene Bildraum, sondern je nach Bedarf der gesamte Freiraum darum herum (Randstege), indem die Bildzonen um den Schriftspiegel herum komponiert werden. Gelegentlich, wenn der vorgesehene Bildraum zu geringe Entfaltungsmöglichkeiten bot, geht die Bildkonzeption auch vom Bildrand aus (z. B. 127^r, 165^r) oder nutzt den Blattrand für nahezu autonome Randzeichnungen (140^v, 147^v).

ungerahmte Zeichnungen, durch die ausladenden bis ausufernden Formate und Anordnungen wird die Handschrift zu einem Bilderbuch. Einzelne Zeichnungen sind zu einem Tableau mit mehreren Bildebenen und -szenen erweitert (v. a. 197^v–198^r zu Fabel Nr. 79: Prahlender Affe). Protagonisten werden in Nahsicht präsentiert, stehen auf einer meist kantig gebrochenen, grün lavierten Bodenscholle, die seitlich oft durch Felsformationen und/oder Bäume begrenzt wird; ohne Angabe eines Hintergrunds oder des Himmels. Felsen und Bruchkante durchscheinend bräunlich-rosa laviert, vor allem die oberen Bodenkanten strukturiert durch rhythmisch angeordnete Gräserzacken, die in der Reihung oft verschmelzen zu einer Art Rautenmuster. Souveräne Zeichnung mit spitzer schwarzer Feder, die die Umrisse zum Teil in doppelter, oft mehrfacher Strichlage ausführt, Felsformationen manchmal in mehr gekritzelten als gezogenen Linien gezeichnet ( 205^r). Gelegentliche Teilzeichnung mit deutlich breiterer Feder und in an- und abschwellenden Strichen (v. a. 155^v [148^v] und 154^r [149^r] die Baumkronen) könnten auf die Beteiligung von mehr als einer Hand deuten. Bis auf seltene Schraffuren und die durch Strichel oder Kringel angegebenen Fell- und Gefiederstrukturen weitgehend ohne modellierende Binnenzeichnung; figürliche Plastizität wird durch die anschließende Lavierung erzeugt, die den weißen Papiergrund gestaltend stark mit einbezieht: Abschattierte Gesichter, modellierte Faltenwürfe u. a. Räumliche Wirkung erzeugen Staffelungen vor allem von Erdformationen, Schrägstellungen von Gebäuden (128^v, 162^r, 163^r), perspektivische Verkürzungen (z. B. 164^r Löwe), insbesondere aber die Verteilung der Protagonisten auf mehrere, gegeneinander versetzte Bildebenen. Menschliche Gestalten mit leicht gedrungenen Körpern, ovalen Gesichtern mit Andeutung von Doppelkinn, runden Augen, oft halb geschlossen durch die Augenlider, v. a. Frauen meist mit punktförmigem Wangenrot; faltenreiche Gewänder. Durch die Beigabe vieler Details (vgl. etwa die Trippen des Mannes 180^v) lebendig und die Handlung einfühlsam ausmalend, wenngleich die Figuren etwas statuarisch wirken. Tiere werden durch Haltung (172^r zu Fabel Nr. 50 [Löwe und Pferd]: Löwe und Pferd ringen in aufrechter Haltung wie Menschen miteinander), durch Attribute (149^r [154^v] zur Fabel Nr. 35 [Wolf, Schaf und Hirsch]: der Wolf aufrecht auf dem Richterstuhl sitzend, mit Richterstab und rot-grünem Zaddelhalstuch) oder durch situative Einbindung vermenschlicht (188^v zu Fabel Nr. 68 [Frosch und Fuchs]: der Frosch an einem Medikamententisch sitzend und eine Arzneidose öffnend).

Protagonisten wie Details der Szenerie sind durch Beischriften unterschiedlicher Art kommentiert (dazu Grubmüller [1975] S. 146–152): Beischriften zu Figuren und Gegenständen (129^v zu Fabel Nr. 4 [Baum auf dem Berg]: arbor cum optimis fructibus) können im Sinne eines Orbis pictus etwa zur Sprachschulung gedacht gewesen sein (wenn z. B. 133^r zu Fabel Nr. 11 [Wolf und Kranich] der Wolf die Beischrift lupus und der Kranich die Beischrift grus erhält, oder 169^r zu Fabel Nr. 48 [Fieber und Floh] in der Darstellung einer großen Klosteranlage die Nonnen Einzelbeschriftungen erhalten: moniales, abatissa, priorissa, custrix); sie können aber über die identifizierende Funktion hinaus den Bildinhalt auch weiter ausdeuten (wenn z. B. 168^v zu Fabel Nr. 48 [Fieber und Floh] die Darstellung des Fiebers in Gestalt eines toten Mannes die Beischrift der schutler oder rit oder 169^v zur selben Fabel der Steinbrunnen die Beischrift fons salutis erhält). Weitere Beischriften beziehen sich auf Auslegungsmöglichkeiten der Fabel (Auszüge aus den lateinischen Anonymus Neveleti- und Avian-Vorlagen und deren Kommentar; lateinische und deutsche Sprichwörter). Zahlreiche Weisehände machen dazu auf Stellen im Verstext und im Kommentar besonders aufmerksam. Die umfangreichen Beischriften-Apparate gibt es jedoch nicht zu jeder Fabel bzw. zu jeder Fabelillustration: Die Bilder 190^v, 208^r oder 209^v etwa haben über die Figurenidentifizierungen hinaus kaum eine Beischrift.

All dies deutet zwar auf eine enge Zusammenarbeit zwischen Schreiber und Illustrator, wobei aber der Illustrator nicht sichtbar nach Anweisung des Schreibers vorging, sondern der Schreiber seinerseits gelegentlich in Form einzelner dilettantischer Ergänzungen die Zeichnungen nachzubessern versuchte (175^r oben und 176^v unten jeweils zwei Köpfe ergänzt, weil der Schreiber beim Kommentieren der Bilder offenbar beide Male die im Text genannten Kommentatoren der Situation vermißte).

In jüngerer Zeit wurde der Zusammenhang mindestens zweier Illustrationssequenzen der Handschrift mit Martinus Opifex († 1456), seiner Werkstatt bzw. seinem Umfeld in Regensburg diskutiert: Der Zuschreibung von 51^v–59^v, entstanden in den frühen vierziger Jahren des 15. Jahrhunderts, an Martinus (Suckale, in: Regensburger Buchmalerei [1987] S. 108) widerspricht Ziegler (1988) S. 69 f., die hier lediglich stilistische Einflüsse sieht. Die Fabelbilder 124^r–213^v hält Suckale für vielleicht noch nach Entwürfen der Opifex-Werkstatt, aber wohl nicht mehr durch sie ausgeführt (ebd.); auch diese Vermutung ist abzuschwächen: Für einen Entstehungsort der Bilder im Regensburger Raum sprechen zwar Bildinschriften, die auf Albertus Magnus verweisen (zu Fabel Nr. 94 [Der Nigromant] wird im Bild 211^v der Nigromant als Albertus magnus nigromanticus bezeichnet, ebenso 212^v als Albertus Magnus Episcopus ratisponsis), doch die Vermutung einer auch nur mittelbaren Beziehung zu Martinus Opifex ist schon angesichts der völlig anderen Bildanlage nicht nachzuvollziehen. Auch eine Verbindung zu den Malern der Bilder in der Handschrift München, Bayerische Staatsbibliothek, Cod. hebr. 107 (Fabelsammlung des Isaak ben Salomon Abi Sahula) existiert gegen die Vermutung Suckales (Regensburger Buchmalerei [1987] Nr. 101, S. 109 f.) nicht (freundlicher Hinweis von Simona Gronemann; vgl. die unpublizierte Dissertation von Simona Gronemann: The Extant 15th century illuminated manuscripts of Meshal H’Kadmoni by Isaac B. Salomon Iben Sahula. Diss. Jerusalem 2008).

Von Benutzern des 16. Jahrhunderts sind Bärte (z. B. 134^r), Wangenrot (163^r, 169^v) sowie gelegentliche Bildbeischriften nachgetragen (145^v sueuus[?] et rana sunt una persona; 148^v bauarus et sus habent unum corpus [mit Zusatzzeichnung einer kleinen Sau]).

Ein großer Anteil der Fabeln ist durch jeweils mehr als ein Bild illustriert, dazu kommen mehrfach auch kontinuierende Darstellungen vor, z. B. 125^v zu Fabel Nr. 6 (Frosch und Maus): links Frosch und Maus im Wasser, rechts Frosch und Maus im Nest des Adlers (hier als Milvus [Milan] bezeichnet), der den Frosch in Schnabel hält. Die Grenze zwischen kontinuierender Bebilderung oder Illustrierung zweier Handlungsschritte in zwei separaten Bildern verschwimmt wegen der unscharfen Bildgrenzen gelegentlich (179^r gehen zu Fabel Nr. 57 [Frau und Dieb] die Darstellung von Galgenwächter und Frau im Bett am oberen Randsteg und diejenige von Frau und Galgenwächter auf dem Friedhof ineinander über, da der Kirchturm des unteren Bildes in das obere Bild hineinragt).

Ein äußerst enger Text-Bild-Bezug wird sowohl durch eine spezifische Themenausweitung als auch durch die kommentierenden Beischriften des Schreibers hergestellt. Zusatzmotive weiten den Handlungsplot der Fabel narrativ aus, wobei manche lediglich dazu gedacht scheinen, eine spärliche Szenerie zu bereichern, z. B. 132^v zu Fabel Nr. 10 (Hochzeit der Sonne) zusätzlich am unteren Randsteg die Darstellung eines Schafe hütenden Hirten (die allerdings auch zum nächsten Bild 133^r zu Fabel Nr. 11 [Wolf und Kranich] gehören könnte), andere jedoch gezielt auf die Übertragung auf menschliche Lebenssituationen deuten könnten: z. B. auf Beziehungsgeflechte zwischen Herrschaft und Knechtschaft im Bild 131^v zu Fabel Nr. 8 (Löwenanteil) eine Burganlage im Hintergrund, die für den Machtanspruch des Löwen stehen könnte (hierzu Grubmüller [1975] S. 147–152), ebenso 139^v zu Nr. 19 (Alt gewordener Löwe); 140^v zu Nr. 20 (Schmeichelnder Esel) wird das neben dem dinierenden Königspaar an dessen Tafel mitspeisende Hündchen kontrastiert durch die Zusatzzeichnung am unteren Randsteg: Ein magerer Hund kaut auf einem abgenagten Knochen oder Stock. Herausstechend insbesondere 144^v zu Nr. 24 (Königswahl der Athener), wo die in anderen Handschriften disputierend oder bittend dem König entgegentretende Menschengruppe durch zwei Männer, in Fuß- und Handblock gefangen und von Wächter in Kettenhemd bewacht, ersetzt ist, womit das Thema Unfreiheit ungleich deutlicher ins Bild gesetzt wird. Andere thematische Zuspitzungen sind von Bildmustern geistlicher Provenienz inspiriert, vor allem 185^r zu Fabel Nr. 63 (Frau und Wolf) die Mutter (rustica) mit Kind (puer) als Maria lactans unter einem Arkadenbaldachin. Mehrere motivische Umdeutungen bleiben unklar, z. B. die Tatsache, daß 134^r zu Fabel Nr. 13 (Schlange im Haus) anders als sonst der Mann (hospes) in voller Rüstung dargestellt ist, oder daß 189^v zu Fabel Nr. 70 (Katze, Mäuse und Schelle), wo Mäuse und Schelle innerhalb eines dörflichen Ambientes arrangiert sind, ein Teil der Gebäude (diejenigen mit rotem Dach, die anderen haben graue Dächer) durch einen breiten, hufeisenähnlich an einer Seite offenen Ring umklammert werden.

Ohne unmittelbaren Textbezug (nicht Illustration zum Epilog, der im Cgm 3974 fehlt) ist 213^r die Darstellung des Magister Esopus et poeta (Beischrift) als deutlich antikisierend ausgestatteten Gelehrten. Die Darstellung knüpft an die von Evangelistenbildern geprägte Autorbildikonographie an (Wagner [2003] S. 393), wobei diese womöglich durch die Attribute – langes Haupthaar und Bart, turbanartig ausladendes weißes Barett, lange Gewandung und unbeschriebenes Schriftband in Händen – spezifiziert wird in Richtung eines alttestamentlichen Patriarchen oder Propheten (Fouquet [1972] und Grubmüller [1983]: Salomo): Der Fabeldichter soll damit offenbar in die Tradition der biblischen Weisheitsbücher gestellt werden.

vornehmlich Grün-, Oliv-, Ocker- und Brauntöne, Braunrosa, Rot, Violettrot, Grau, selten Blau.